Certo dia, a caminho da escola, Suzume Iwato se depara com Souta Munakata, um jovem em busca de áreas abandonadas. A colegial direciona Souta para uma ruína próxima, mas por pura curiosidade, ela mesma decide seguir para o mesmo destino. Uma vez lá, Suzume descobre uma porta isolada com um universo onírico além dela - um lugar que ela pode ver e sentir, mas não pode entrar. Uma pedra estranha repousa no chão próximo, mas ela se transforma em uma criatura parecida com um gato e foge quando Suzume a levanta. De repente com medo, ela volta para a escola, sem perceber que seu ato de deixar a porta aberta terá consequências. Com a "pedra angular" lançada, o mal dentro do outro universo agora pode escapar livremente e causar estragos em todo o Japão. Com a intenção de corrigir seu erro perigoso, Suzume se junta a Souta - cujo verdadeiro objetivo é impedir que o mal apodreça - para encontrar e trancar todas as portas abertas antes que o país seja destruído.